Development and evaluation of a processing pipeline for intraoperative fMRI data

Abstract

Intraoperative funktionelle Magnetresonanztomographie (fMRT) ermöglicht es, die Gehirnfunktion während neurochirurgischer Eingriffe zu untersuchen. Diese bildgebende Methode kann in der Epilepsiechirurgie verwendet werden, um sofortige, chirurgisch-bedingte Änderungen in der funktionellen Konnektivität von Hirnregionen zu analysieren. Allerdings können intraoperative Aufnahmen erhebliche Herausforderungen für die Datenverarbeitung darstellen, da Faktoren wie heterogene Bildqualität, Artefakte, anästhesiebedingte Effekte und extreme anatomische Deformationen die Datenqualität stark beeinflussen. Unter diesen Bedingungen versagen Standard-Preprocessing-Pipelines häufig, was die Notwendigkeit eines speziell auf intraoperative Resting-State fMRT (RS-fMRT)-Daten zugeschnittenen Workflows verdeutlicht. Diese Arbeit präsentiert die Entwicklung und Evaluierung einer robusten Pipeline, die speziell für die Analyse von intraoperativen RS-fMRT-Daten von Epilepsiepatient:innen entwickelt wurde. Der Workflow umfasst grundlegende Preprocessing-Schritte, die Co-Registrierung prä- und postoperativer Aufnahmen, Nuisance-Regression sowie eine graphbasierte Analyse der funktionellen Konnektivität zwischen Hirnarealen. Die Entwicklung des Preprocessing-Teils erforderte drei Evaluierungsexperimente: (i) einen Vergleich von fünf Registrierungsframeworks, (ii) ein Test-Retest-Reliabilitätsexperiment zur Identifikation der optimalen Denoising-Strategie und (iii) eine Untersuchung der fMRT-Signalveränderungen über die einzelnen Pipeline Schritte hinweg. Anschließend wurde die funktionelle Konnektivität für Corpus-Callosotomie- und anteriore mesiale Temporallappenresektions-Fälle analysiert, welche zwei häufig durchgeführte Operationen zur Behandlung von therapieresistenter Epilepsie sind. Bei Callosotomie-Patient:innen zeigten die Ergebnisse deutlich die physische Durchtrennung interhemisphärischer Verbindungen in der funktionellen Konnektivität. Zudem wurde ein Anstieg der postoperativen lokalen Effizienz aller Subnetzwerke beobachtet, was auf eine verstärkte intrahemisphärische Kommunikation zur Kompensation für den Verlust von Verbindungen zwischen den Hemisphären hindeutet. In Fällen von anteriorer mesialer Temporallappenresektion waren die Konnektivitätsreduktionen auf das Resektionsareal und dessen unmittelbare Umgebung begrenzt. Außerdem wurden vereinzelte langreichweitige Netzwerkveränderungen beobachtet, welche die Identifikation entfernter, betroffener Regionen ermöglichten. Abschließend zeigt diese Arbeit, dass die entwickelte Pipeline unmittelbare Veränderungen der funktionellen Konnektivität analysieren kann, die durch unterschiedliche Epilepsieoperationen verursacht werden. Darüber hinaus wird deutlich, dass die Untersuchung intraoperativer Veränderungen der Hirnfunktion machbar ist und zusätzliche Informationen liefert, die Neurochirurg:innen in ihrer Forschung unterstützen.

Intraoperative Functional Magnetic Resonance Imaging (fMRI) offers the opportunity to assess brain function during neurosurgical procedures. For epilepsy surgery, this enables the investigation of immediate changes in functional connectivity induced by surgical interventions. However, the intraoperative setting introduces challenges for data processing, such as heterogeneous image quality, noise and artifacts, anesthesia related effects, and large anatomical deformations caused by the surgery. Standard preprocessing pipelines are prone to fail under these circumstances, which highlights the need for a workflow specifically tailored to intraoperative resting-state fMRI (rs-fMRI) data. This thesis presents the development and evaluation of a robust processing pipeline designed for intraoperative rs-fMRI data acquired during resective or disconnective epilepsy surgery. The workflow includes basic preprocessing, spatial alignment of pre- and postoperative scans, nuisance regression, and graph theory-based functional connectivity analysis. The development of the preprocessing part required three evaluation experiments: (i) a comparison of five registration frameworks for spatial alignment, (ii) a test-retest reliability experiment to identify the optimal denoising strategy, and (iii) an assessment of fMRI signal changes across pipeline steps. The subsequent functional connectivity analysis was performed for corpus callosotomy and Anterior Mesial Temporal Lobe Resection (AMTLR) cases, which are two common surgical procedures for treating Drug-Resistant Epilepsy (DRE). In callosotomy patients, the results clearly showed the physical disconnection of interhemispheric connections in functional connectivity. Furthermore, an increase in post-surgical local efficiency values across all subnetworks was observed, which indicates stronger intrahemispheric communication to compensate for the loss of long-range connections between hemispheres. In AMTLR cases, the connectivity reductions were limited to the resection site and surrounding areas, with a small number of long-distance network effects that allowed the identification of remote regions affected by resective surgery.In conclusion, this work demonstrates the development and evaluation of a robust processing pipeline for intraoperative rs-fMRI data. It enables accurate preprocessing of data affected by brain surgery and captures immediate changes in functional connectivity across different types of epilepsy surgery. Furthermore, it shows that the investigation of intraoperative changes in brain function is feasible and provides additional information that supports neurosurgeons in their research.